Предшествующая модель городского автобуса ЗИС-155 верой и правдой служила в автопарках городов, её досконально изучили ремонтники, к ней привыкли пассажиры. Но специалисты всегда отмечали её недостатки — малую вместимость, вызывавшую давки в часы пик, недостаточную мощность двигателя, тяжёлые условия работы водителя. Поэтому в 1956 году Министерство автомобильной промышленности СССР выдал задание на новый автобус того же назначения. По времени это почти точно совпало с переименованием завода. Вместо ЗИС (Завода имени Сталина) завод стал называться ЗИЛ (Завод имени Лихачёва). Поэтому все 158-е автобусы уже носили новое название.
Теперь работами руководил новый ведущий конструктор Владимир Киселёв, хотя команда, создававшая автобус, частично состояла из специалистов, работавших над предыдущими моделями. Прежде всего, они пересмотрели габариты автобуса. Для улучшения вместимости, решили изменить соотношение длины колёсной базы и габаритной длины кузова. Базу увеличили на 85 сантиметров, а по длине автобус почти сравнялся с уникальным послевоенным ЗИС-154. Первые образцы 1956 года ещё внешне мало отличались от ЗИС-155. Только увеличилась длина и стали больше окна боковин. Гибриды из кузова ЗИС-155 и передней стенки от ЗИЛ-158 никем не планировались, такие автобусы строили только ремонтники, в частности три машины — на московском заводе «Аремкуз». Два оставшихся прототипа, построенных до конца 1956-го, уже получили новый внешний облик, близкий к окончательному. Кузовщики заметно увеличили площадь ветрового стекла, улучшив обзорность с места водителя и создали облицовку радиатора тоже увеличенной площади, придавшую автобусу неповторимое «живое» «выражение лица».
Широкое применение алюминия в несущем каркасе и обшивке позволило сделать увеличенный кузов не тяжелее, а легче, чем у предшественника. При этом двигатель постарались унифицировать не с двухосным гражданским грузовиком, а с трёхосной машиной повышенной проходимости. Это позволило несколько увеличить мощность.
Но так вышло, что летом 1957 года в Москве проходил знаменитый Фестиваль молодёжи и студентов, на который съехались гости со всего мира. Завод ЗИЛ первую партию новых автобусов строил как раз накануне открытия фестиваля. Поэтому их собрали в особой комплектации — с дополнительными окнами на скатах крыши, большим количеством сидений в салоне, яркой окраской. Эта модификация с названием ЗИЛ-158А оказалась самой первой промышленной серией таких автобусов. Дальше ЗИЛ-158 выпускали в более простом и «приземлённом» исполнении.
Но к концу 1950-х годов началась реконструкция завода ЗИЛ. Требовалось расширение площадей для организации массового выпуска грузовиков нового поколения, прежде всего, ЗИЛ-130. Поэтому автобусное производство, развивавшееся с 1924 года, на ЗИЛе ликвидировали, перенеся на механический завод в Ликино-Дулёво. Правда, там автобусами уже занимались целенаправленно, далее развивая их конструкцию. В 1958 и 1959 годах ЗИЛ изготовил примерно по 3800—3900 автобусов ЗИЛ-158, в 1960-м построили только 741 автобус, далее модель исключили из номенклатуры продукции завода, хотя самый последний товарный автобус передали в сбыт в 1961-м.